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郎離開阿部家,住到邑久郡笠加村依靠親戚,逐漸成長起來。天文十二年(1543年),他出仕天神山城的浦上宗景,第二年元服,稱宇喜多三郎左衛門直家——就算在戰國時期也很罕見的一代陰謀家就此出現了。
宇喜多直家初期受封浦上氏最前線的乙子村,此處向西是細川家的兒島郡,向北是松田氏的上道郡,並且還有犬島的海賊不時上陸騷擾。直家招募了三十名足輕守護此地,以後的重臣戶川秀安、長船貞親、岡利勝、花房正幸等人都在其中。經過長年激戰,直家不但守住了此地,還因功使自己的知行增加到三千石。
宇喜多氏的舊臣們聽說幼主出山,紛紛來投,結果兵多糧少,從宇喜多直家以下,大家親自下地勞作,以增加收入。就這樣飢一頓飽一頓的生活,使得宇喜多家臣團空前團結起來,為以後成長為戰國大名勢力奠定了基礎。
數年後,宇喜多直家的同族浮田大和送來密信,雙方里應外合攻破砥石城。不久,大和內通備中豪族的陰謀敗露,直家受命討伐,親斬大和,受到浦上宗景的表彰。天文十八年(1545年),直家終於從家主手上取回了祖父的舊居——砥石城。
天文二十年(1551),透過浦上宗景的撮合,宇喜多直家娶了上道郡沼村的沼城主中山備中之女為妻。八年後,他獲得島村豐後守和中山備中謀叛的證據,向主君宗景進言,誘殺二人,終於報
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